暗黑天使军团是最初的20个星际战士军团。其原体为莱恩·艾尔·庄森。在荷鲁斯叛乱时期对帝皇保持忠诚后，这个军团在二次建军时期被拆分为数个战团。只有其中一个继承了原有军团的名称和资产，这个“母团”和所有的子团都自称不可饶恕者，并致力于追捕名为堕天使的军团叛徒。

暗黑天使有幸成为了人类之主——帝皇所创建的第一支星际战士部队。在大远征早期，暗黑天使为所有未来军团提供判断和测试的标准。因此，他们倾向于实验性的战术，创造名为“六翼”的特殊结构。这六翼后来被称为恐翼、飓翼、鸦翼、铁翼、火翼和死翼，不过六翼在卡利班语言和帝国方面术语的名称有所差异。他们还装备了大量先进的远古科技装备和等离子武器。这一时期暗黑天使甚至还不能称为第一军团，因为当时其他军团尚未成立，而帝皇只是简单的称他们为自己的“死亡天使”或六翼军。在大远征早期，第一军团无疑是最强大的。

当尚处于婴儿时期的基因原体们被混沌大能分散到银河系各处时，后来被取名为莱恩·艾尔·庄森的第一军团基因原体降落到了卡利班——这是一颗和中世纪地球有一些相似之处的世界。卢瑟发现了庄森，并阻止其他骑士试图杀死原体的行动。而原体最终成为了骑士团和整个卡利班的统治者。

与此同时，卡利班人所不知道的是，帝皇在银河系中发起了他伟大的大远征，将散落在银河各处的人类重新统一起来，并清除整个银河系中的外星霸主。随着人类帝国大远征的浪潮席卷银河系，帝国侦察兵发现了孤立已久的卡利班世界。不久，帝皇终于和庄森团聚，帝皇满心欢喜，如同一个父亲在寻找他失踪的儿子一样。帝皇的第一个行动是让莱恩·艾尔·庄森接管他的第一军团。虽然骑士团的其他骑士密谋暗杀原体和帝皇，但扎哈瑞尔成功挫败了他们的阴谋。第一军团是用庄森的DNA样本创建的，在大远征时期，他们曾与其他帝国军队并肩作战。

第一军团后来得到了“Dark Angels”的名字，这个名字指的是卡利班的一个传说，讲述了伟大正义的英雄们击退怪兽的故事。原体宣布这个词语的含义实际上是卢瑟最先提出的，他在第一次看到星际战士们使用喷气背包进行降落时引用了传说中的一段话：黑暗天使凭借着火与光的羽翼从天而降......那是伟大而可怕的暗黑天使。

卡利班成为了暗黑天使的家园，整个骑士团都加入了星际战士的队伍。那些年轻的骑士的身体植入了军团的基因种子。那些年纪太大不能完成基因改造强化手术的骑士也接受了一部分强化手术将他们变成了帝国的精锐战士，虽然这些人并不是真正意义上的星际战士，但改造强化手术赋予了他们特殊的能力，使得他们的寿命远超于正常人。第一个以这正中方式加入军团的是卢瑟，和骑士团时期一样，加入了第一军团的卢瑟仍然是莱恩的二把手。然而，当暗黑天使的星海征程刚刚开始的时候，卢瑟和一小队暗黑天使被莱恩派回卡利班去驻守世界各地和提高军团新兵训练速度和质量。无论出于什么原因，这些被原体派回来的人感到很是耻辱和被拒绝感。